Демпси прекарва детството си в Луистън, Мейн. Първата му поява на театралната сцена е в „Torch Song Trilogy“, пиеса, представена в Сан Франциско. Сред другите театрални постановки от началото на кариерата му трябва да отбележим „On Golden Pond“ за Maine Acting Company, „Brighton Beach Memoirs“, международна пътуваща продукция под режисурата на Джйн Сакс и „The Subject Was Roses“ в нюйоркския театър Roundabout. Наскоро се завърна на сцената в Pasadena Playhouse в ролята на Алгернон Монкриеф в пиесата „The Importance of Being Earnest“ (Колко е важно да бъдеш сериозен).

Патрик Демпси в момента играе в Анатомията на Грей (Grey's Anatomy), телевизионния сериал - откритие на годината на ABC. За ролята на доктор Дерек Шепърд печели през 2007 г. наградите на Screen Actors Guild и на People's Choice. Патрик е номиниран за Златен глобус през 2007 г., а през 2006 г. - за Най-добър актьор в драматичен телевизионен сериал, както и за Screen Actors Guild за Най-добър актьор в драматичен сериал.

Кинокариерата на Патрик Демпси е също толкова разнообразна. Световната премиера на романтичната комедия Шаферът (Made of Honor) е на 2 май 2008 г. Наскоро П. Демпси си партнира с Ейми Адамс в Омагьосана (Enchanted), филмът на Дисни, номиниран за Academy Award, както и за наградата на Freedom Writers, е посрещнат радушно от публиката, както и играта на актрисата Хилари Суонк.

Демпси става известен с ролята си на съблазнител от класическите за 80-те години филми, сред които Любовта не се купува (Can’t Buy Me Love) и Любовникът (Loverboy).

Сред другите му филми трябва да споменем Сватбен сезон (Sweet Home Alabama), Писък 3 (Scream 3), С отличие (With Honors), Зараза (Outbreak), Басейнът на Хюго (Hugo Pool), The Treat, The Palace Thief, Heaven Help Us, Щастливи заедно (Happy Together), Some Girls, Coupe De Ville, Run, Mobstersи В настроение (In The Mood).

През 2001 г. е номиниран за награда Еми за изпълнението на ролята на Арон Брукс, психологически нестабилния брат на Шийла Уорд в Once & Again, спечелилия овациите на критиката сериал. През 2003 г. има запомняща се изява в Уил и Грейс (Will & Grace), пожъналия големи успехи сериал на NBC, в ролята на любимия на Уил. През 2004 г. Демпси е на афиша на Iron Jawed Angels, забележителния филм на HBO production, заедно с Хилари Суонк и Анджелика Хюстън.

Демпси играе също в Престъпление и наказание (Crime and Punishment), продуциран от NBC, по романа на Фьодор Достоевски, с участието на Бен Кингсли. Появява се и в телевизионния минисериал 20 000 левги под водата (20,000 Leagues Under the Sea) с Майкъл Кейн. Той е и на афиша на библейската история Jeremiah заедно с Оливър Рийд. Сред другите му телевизионни филми и сериали можем да споменем JFK : Reckless Youth, A Season in Purgatory, Blood Knot, The Right to Remain Silent, Shallow Grave и Blonde.